Infarto mesentérico; Emergencia quirúrgica

Infarto mesentérico; Emergencia quirúrgica 

Factores etiológicos y efectos de la resección quirúrgica: Resultados clínicos después de la restauración de la continuidad intestinal.

Autor(es): Adaba F, Rajendran A, Patel A et al.
Enlace: Ann Surg 2015; 262(6): 1059-1064

•  Resumen

Los pacientes que tienen una resección intestinal para el infarto mesentérico pueden requerir nutrición parenteral (PN).  Una tendencia trombótica es el principal factor etiológico en la mayoría de los pacientes menores de 60 años.  Una anastomosis del yeyuno remanente al colon puede permitir que la PN se detenga. El estudio presentado en este artículo tuvo como objetivo principal determinar los factores etiológicos para un infarto mesentérico y los efectos de restablecer la continuidad intestinal en los requerimientos de PN a largo plazo.

•  Introducción 

El infarto agudo de mesenterio es una urgencia quirúrgica que resulta de un flujo arterial o venoso mesentérico insuficiente.^1-3 El diagnóstico puede ser difícil y a menudo es tardío.⁴ La mortalidad permanece alta a pesar de los avances diagnósticos y terapéuticos.^1,4-6 El diagnóstico temprano y la resección del intestino infartado brindan la mejor sobrevida.^4,5,7

Los pacientes que sobreviven al evento agudo inicial y a la operación primaria tienen frecuentemente un intestino delgado o grueso corto (< 200 cm). Los pacientes con un intestino delgado corto (< 100 cm) y sin colon es probable que necesiten nutrición parenteral (NP) y fluidos a largo plazo.^8,9 Si más de la mitad del intestino delgado es puesto en continuidad, es probable que la NP sea necesaria sólo si queda menos de 50 cm de yeyuno. Con el tiempo, el colon aumenta la absorción intestinal total de sal, agua, energía y nitrógeno.¹⁰

Hay  muchos factores etiológicos para el infarto del intestino delgado. Se dividen en patología primaria intravascular y patología secundaria extravascular. La patología primaria intravascular puede ser debida a una oclusión de la arteria mesentérica superior (por un embolismo, trombosis de una placa ateromatosa, o estenosis), trombosis de la vena mesentérica superior, o bajo flujo mesentérico (infarto mesentérico no oclusivo).^11,12 La patología secundaria extravascular causa obstrucción del flujo sanguíneo al intestino (por ej., vólvulo del intestino y/o del mesenterio, hernia estrangulada de la pared abdominal, trauma vascular incluyendo la electrocución).¹²

•  Objetivos

Este estudio tuvo dos objetivos primarios. 

1. Primero, evaluar los factores etiológicos intravasculares que contribuyen al infarto mesentérico y, 
2. segundo, evaluar los requerimientos nutricionales y de fluidos después de restaurar la continuidad del intestino delgado y grueso. 

Los objetivos secundarios fueron: 

1. evaluar la frecuencia de las deposiciones; 
2. la proporción de pacientes tratados a largo plazo con anticoagulación después de haberse restaurado la continuidad del intestino delgado y grueso; y 
3. la mortalidad global. 

Con esos datos se puede proponer una guía para el manejo de los pacientes después de un infarto mesentérico.

•  Métodos

Se efectuó un análisis retrospectivo de los pacientes derivados a una unidad nacional de insuficiencia intestinal desde 2000 hasta 2010. Los pacientes fueron identificados de los registros de la unidad de insuficiencia intestinal y referenciados de manera cruzada con los registros del departamento de codificación del hospital.

Los pacientes con patología vascular primaria aguda fueron incluidos y los pacientes con causas secundarias de infarto mesentérico (por ej., vólvulo, adherencias y hernia estrangulada) fueron excluidos. Los datos son de pacientes que sobrevivieron al procedimiento inicial y fueron derivados a la unidad de los autores. Los datos fueron recolectados de notas escritas, registros clínicos electrónicos y prescripciones de NP. La fecha de censado fue el 1 de febrero de 2013.

Los datos incluyeron los demográficos de los pacientes, factores etiológicos [resultados de la investigación de trombofilia, eco cardíaco, registro de 24 horas (monitoreo de ECG de 24 hs) y angiografía mesentérica por tomografía computada (TC)]., datos de la operación primaria (de emergencia), la longitud del intestino delgado y grueso remanentes, duración de la estadía hospitalaria, fecha de la cirugía para la restauración de la continuidad intestinal, volumen y contenido de sodio, magnesio y energía de la NP, frecuencia de administración de la NP, frecuencia de las deposiciones, toma de anticoagulantes, y día del fallecimiento si era aplicable.

La longitud del intestino delgado fue medida usando radiología (tránsito con bario y/o enterografía por TC) y cirugía para la restauración de la continuidad intestinal (medición a lo largo del borde antimesentérico del intestino sin estirar). El destete de la NP fue realizado en el departamento de pacientes ambulatorios después de la evaluación por un equipo multidisciplinario de gastroenterólogos, dietistas y farmacéuticos, tomando en cuenta el peso deseado para el paciente, ingesta oral e hidratación.

► Análisis estadístico
Se efectuó un análisis de regresión logística multivariado binario para determinar los factores que afectaron la necesidad de NP por largo plazo. Se realizó una regresión multivariada de Cox para determinar los predictores de sobrevida. Tanto el análisis de regresión logística binaria como el análisis de regresión de Cox se efectuaron usando un abordaje paso a paso de selección hacia adelante, comenzando con la variable más significativa en el análisis univariado, incluyendo secuencialmente cada variable con una P < 0,10. Todos los análisis fueron realizados usando el programa SPSS versión 20 (SAS Institute Inc). Una P < 0,05 fue considerada significativa: se determinaron intervalos de confianza (IC) del 95%.

•  Resultados

► Restauración temprana de la continuidad intestinal (dentro de una semana de la resección)
La mediana del tiempo de derivación a la Intestinal Failure Unit (IFU) para todos los 113 pacientes fue de 2 meses (rango: 1-48), después de la operación primaria. Antes de la derivación a la IFU, 20 pacientes (17%) fueron sometidos a resección primaria y anastomosis en el hospital derivante. Cuatro de ellos (20%) requirieron otra operación de emergencia con realización de una yeyunostomía, a causa de una filtración anastomótica. Los 16 pacientes (80%) que tuvieron una reconstrucción temprana exitosa fueron derivados a los autores para evaluación y manejo nutricional. No hubo datos en 9 de los 113 pacientes sobre el momento de la restauración de la continuidad intestinal.

► Restauración tardía de la continuidad intestinal (más de 4 meses después de la resección)
En la operación primaria, 84 pacientes (74%) tuvieron una resección y yeyunostomía. De esa cohorte de 84 pacientes y los 4 pacientes que tuvieron una filtración anastomótica derivados a la IFU con una yeyunostomía, 57 (64%) tuvieron una restauración de la continuidad intestinal. La mediana del tiempo para la restauración de la continuidad intestinal después de la derivación fue de 12 meses (rango: 4-84).

Las razones para no restaurar la continuidad intestinal fueron riesgo quirúrgico alto [enfermedad cardio/cerebrovascular (10 pacientes), insuficiencia renal/respiratoria (6 pacientes), trombosis venosa/embolia pulmonar recurrente (6 pacientes) y otras (7 pacientes)]. La mediana de la estadía hospitalaria después de la restauración tardía de la continuidad intestinal fue de 24 días (rango: 3-120). La eventración (7%) fue la complicación más común después de la reconstrucción intestinal.

► Requerimientos de fluidos parenterales y nutrición después de la restauración tardía
Después de la restauración de la continuidad intestinal, hubo una reducción en la NP y los fluidos, con 20 (35%), 29 (50%) y 44 (77%) pacientes cesando los fluidos parenterales y la nutrición dentro de 1, 2 y 5 años, respectivamente. A los 5 años, el 32% de los pacientes (9/28) con una longitud residual del intestino delgado de menos de 51 cm, el 65% (15/23) con 51 a 150 cm y el 100% (6/6) con más de 150 cm, cesaron la NP respectivamente.

La reducción media a los 5 años para el volumen parenteral fue de 13,4 L/semana [9,2-17,5 L/sem; P ≤ 0,001; 95% intervalo de confianza (IC)], para la energía parenteral fue de 5.257 Kcal/sem (3.36-7.189 Kcal/sem; P ≤ 0,001; 95% IC), para el sodio parenteral fue de  787 mmol/sem (480-1.094 mmol/sem; P ≤ 0,001; 95% IC) y para el magnesio parenteral fue de 52 mmol/sem (29-75 mmol/sem: P ≤ 0,001; 95% IC).

La mediana de la cantidad de noches con una NP se redujo desde 0 a 1 mes después de la restauración de la continuidad a 6 “noches fuera” a los 5 años. Sólo 4 de los 11 pacientes necesitaron aún NP cada noche a los 5 años.

► Anticoagulación a largo plazo
Cincuenta y tres de 88 pacientes (61%) recibieron anticoagulación a largo plazo (warfarina en 48 y heparina de bajo peso molecular en 5). No hubo documentación sobre anticoagulación en 35 pacientes.

► Frecuencia de las deposiciones
Los datos sobre la frecuencia de las deposiciones a 1 año después de la restauración de la continuidad intestinal fueron recogidos en 30 pacientes (53%). Dieciséis pacientes (53%) y 14 pacientes (47%) tenían un intestino delgado residual de 50 cm o menos, y de más de 50 cm, respectivamente. La mediana de la frecuencia de deposiciones fue de 5 y 4 veces diarias en los pacientes con un intestino delgado de 50 cm o menos, y de más de 50 cm, respectivamente.

Nueve de 16 pacientes (56%) con intestino residual de 50 cm o menos y 3 de 14 pacientes (21%) con intestino residual mayor a 50 cm, estaban con NP al año y la mediana de la frecuencia de deposiciones fue de 5 y 4 veces diarias, respectivamente. En los pacientes sin NP, la frecuencia de las deposiciones diarias fue de 4 y 5 con intestino residual de 50 cm o menos, y con intestino residual de más de 50 cm, respectivamente.

La mayoría de los pacientes se quejó de flatulencia maloliente. No se identificó a ningún paciente que requiriera una ostomía por mal funcionamiento (incontinencia, diarrea) después de haber restaurado la continuidad intestinal. Hubo 4 pacientes que habían sido sometidos a colostomía durante su procedimiento para restaurar la continuidad intestinal.

► Sobrevida
Las mortalidades a los 30 días, 1 año y 5 años después de la restauración de la continuidad intestinal fueron de 1 (1%), 5 (8%) y 12 (21%), respectivamente. El análisis univariado mostró que la restauración de la continuidad intestinal se asoció con una mejor sobrevida en esta serie (P = 0,002). El análisis de Kaplan-Meier mostró una tasa de sobrevida a los 5 años del 80%.

► Análisis multivariado para la sobrevida y dependencia de NP

La edad mayor de 70 años [P = 0,004, odds ratio (OR) (95% IC) = 7,15 (1,68-27,54)] y la NP a largo plazo [P = 0,019, OR (95% IC) = 3,71 (1,24-11,05)] se asociaron con mala sobrevida. La longitud del intestino delgado menor a 51 cm [P < 0,001, OR (95% IC) = 127,78 (8,98-1818,31) y no haber tenido la restauración de la continuidad intestinal [P = 0,001, OR (95% IC) = 10,84 (2,63-44,65)] se asociaron con dependencia a largo plazo de la NP.

•  Discusión 

Esta es la primera serie grande que documenta tanto los factores etiológicos como los resultados a largo plazo en los sobrevivientes de un infarto agudo de mesenterio. Ha mostrado claramente que la etiología divide a un grupo de edad más joven (< 60 años) con desordenes de la coagulación y a un grupo más añoso con una fuente cardíaca de embolismo (por ej., fibrilación auricular) o aquellos que tienen aterosclerosis. Existen otras causas no comunes como el abuso de cocaína.^13,14

Este estudio ha mostrado también que el restablecimiento de la continuidad intestinal habitualmente resulta en detención o reducción de la NP, aún en pacientes con un intestino muy corto (> 50 cm y más de la mitad del colon) y en otros hay una reducción en el número de noches/semanas en las que se suministra la NP. Sorprendentemente, aún con una longitud muy corta del intestino delgado e ingiriendo una dieta normal/aumentada, la frecuencia de las deposiciones no fue mayor que 8 veces diarias. Casi todos los pacientes después de un infarto mesentérico, independientemente del diagnóstico, han estado anticoagulados.

El infarto mesentérico agudo se asocia con una alta mortalidad temprana^1,4,5,12, con un 28% estimado muriendo en el primer mes.¹ La incidencia puede haber aumentado recientemente a causa de un aumento de la población añosa y de una mejora en las técnicas diagnósticas.^15-20 Si son identificados y tratados con una resección temprana, los pacientes – especialmente los jóvenes – tienen una buena sobrevida.^4,5 En esta serie, la mayoría de los pacientes derivados a la unidad de los autores fueron menores de 60 años; eso puede ser un reflejo de que los pacientes más jóvenes tienen una mejor sobrevida temprana y que son más fácilmente derivados a un centro de referencia terciario.

En la evaluación de los pacientes después de un infarto mesentérico, se hizo un intento para determinar tanto los factores etiológicos como el riesgo de reinfarto.²² Antes de un restablecimiento tardío de la continuidad intestinal (> 4 meses después de la resección del intestino delgado) se ha vuelto una práctica efectuar una investigación de la trombofilia, un ecocardiograma, un registro de 24 horas y una angiografía por TC.

Es sorprendente que una trombofilia anormal fue observada no sólo en aquellos con trombosis venosa mesentérica, sino también en aquellos con una trombosis arterial. Eso destaca la cuestión sobre la certeza clínica de en donde ocurre la trombosis primaria; eso es especialmente difícil durante la laparotomía, porque la imagen de la TC puede ser más precisa.⁴³

Es esperable que anastomosar el colon con el intestino delgado remanente sea  ventajoso y resulte en menor necesidad de agua, sodio, magnesio y energía intravenosos.^9,23 Ese efecto sería aparente en semanas y sería esperable que aumente con el tiempo (1-3 años) a medida que el intestino se adapte anatómica y funcionalmente.^35-40 Esto se comprobó en esta cohorte grande de pacientes y mostró que la restauración de la continuidad intestinal condujo a una cesación de la NP en el 77% dentro de los 5 años (P = 0,001). Los pacientes que no tuvieron una reconstrucción intestinal tuvieron 10 veces más probabilidad de necesitar NP en el largo plazo, comparado con los pacientes que tuvieron una restauración de la continuidad intestinal.

Eso concuerda también con un estudio pequeño de Thompson y col.²¹, que señalaron un 66% de reducción o detención de la NP en 6 pacientes que tuvieron restauración de la continuidad intestinal; no obstante, el tiempo para lograr eso y la cantidad de intestino delgado residual remanente no fueron mencionados. La cesación o reducción de la dependencia de la NP mejora la sobrevida en este y otros estudios.^15,24,25 La NP tiene sus propios riesgos asociados de morbilidad y mortalidad.^26,27

La tasa de sobrevida a 5 años para los pacientes en el hogar con NP está entre el 60% y el 83%^26,28-31, aunque la calidad de vida puede estar deteriorada.³¹ Los pacientes con una anastomosis yeyunocólica tuvieron una mejor sobrevida comparados con los pacientes en los que el intestino delgado no tuvo continuidad, tanto en este como en un estudio previo.³²  La mala sobrevida se observó también en este y otros estudios.^{1,2,5,12,18,33-40} si la edad es mayor de 70 años (P = 0,004). Aunque interdependientes, la cesación de la NP está más relacionada con un buen resultado que tener restaurada la continuidad intestinal.

El momento de la cirugía para anastomosar el colon con el intestino delgado permanece poco claro. En la IFU, los pacientes fueron considerados para la restauración de la continuidad intestinal sólo después de más de 4 meses desde su última laparotomía. La restauración temprana puede ser apropiada después de haber establecido los factores etiológicos y la anatomía vascular, cuando las comorbilidades (cardiovascular, respiratoria, renal y hepática) han sido tratadas, y cuando el paciente es físicamente apto, móvil y no tiene evidencia de sepsis. Aún con una longitud muy corta del intestino, una colostomía parece innecesaria, aunque si persiste una diarrea severa con o sin incontinencia de urgencia, 6 a 12 meses después de que la continuidad es reestablecida, puede efectuarse una colostomía.

De la información de este estudio puede derivarse un plan de manejo. Todos los pacientes después de un infarto mesentérico deben tener una cuidadosa historia clínica que incluya preguntas sobre antecedentes familiares de tendencia trombótica y de consumo de drogas (por ej., cocaína). El examen incluye el corazón y el sistema vascular periférico. Las investigaciones incluyen la trombofilia, eco cardíaco y registro de 24 horas. Un angiograma mesentérico (por TC o cateterización) puede ser requerido, especialmente en aquellos con evidencia de otra enfermedad vascular (por ej., aterosclerosis).

La restauración de la continuidad intestinal es el objetivo quirúrgico para estos pacientes. Antes de llevarla a cabo, es necesario considerar la longitud y calidad del intestino remanente, el estado de los vasos celíacos y mesentéricos, comorbilidades y si debe administrarse alimentación intestinal distal para prevenir/revertir la atrofia del intestino desfuncionalizado.⁴¹

Después de la restauración de la continuidad intestinal los pacientes pueden tener una alta frecuencia de deposiciones, que puede asociarse con urgencia (ocasionalmente incontinencia) y frecuentemente es grasosa y maloliente. En esas circunstancias, el manejo médico puede incluir drogas antidiarreicas (loperamida o fosfato de codeína) o un estimulante del crecimiento de la mucosa, tal como el teduglutide.³⁴ Los procedimientos quirúrgicos para aumentar el área de absorción del intestino, tales como los de alargamiento (por ej., STEPS) y aún el trasplante de intestino delgado pueden ser considerados.^21,27,42

•  Conclusión 

En resumen, una anormalidad en la coagulación predispone al infarto mesentérico en aquellos menores de 60 años y puede ser necesaria la anticoagulación a largo plazo. La restauración de la continuidad intestinal puede resultar en la cesación de la NP. Esta opción quirúrgica debe ser considerada en todos los pacientes con colon, independientemente de la longitud del intestino delgado residual.

•  Limitación del estudio 

Este es un estudio retrospectivo y la recolección de alguna información fue difícil a pesar de todos los intentos para obtener los datos requeridos, así como tener los datos completos en algunos pacientes. Los datos de los pacientes que murieron después de su procedimiento primario no fueron enviados a la IFU. Sin embargo, los autores han resaltado varias áreas importantes sugiriendo que una restauración de la continuidad del tránsito intestinal puede ser el manejo óptimo para los pacientes que sobreviven a su procedimiento primario.

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Traducción y resumen:  Dr. Rodolfo Altrudi vía IntraMed, Dr. Rafael Perez Garcia vía EmergenMedHB

•  Referencias bibliográficas

1. Gupta PK, Natarajan B, Gupta H, et al. Morbidity and mortality after bowel resection for acute mesenteric ischemia. Surgery 2011; 150:779–787. 
2. Goudet P, Michelin T, Rousseau P, et al. Intestinal infarctions: a reappraisal of the factors predictive of operative mortality. Eur J Surg 1998; 164:593–598. 
3. Huerta C, Rivero E, Montoro MA, et al. Risk factors for intestinal ischaemia among patients registered in a UK primary care database: a nested case-control study. Aliment Pharmacol Ther 2011; 33:969–978. 
4. Alhan E, Usta A, Çekiç A, et al. A study on 107 patients with acute mesenteric ischemia over 30 years. Int J Surg2012; 10:510–513. 
5. Kassahun WT, Schulz T, Richter O, et al. Unchanged high mortality rates from acute occlusive intestinal ischemia: six year review. Langenbecks Arch Surg 2008; 393:163–171. 
6. Klempnauer J, Grothues F, Bektas H, et al. Long-term results after surgery for acute mesenteric ischemia. Surgery1997; 121:239–243. 
7. Clavien PA, Muller C, Harder F. Treatment of mesenteric infarction. Br J Surg 1987; 74:500–503. 
8. Nightingale J, Woodward JM. Guidelines for management of patients with a short bowel. Gut 2006; 55:1–12.
9. Nightingale JM, Lennard-Jones JE, Walker ER, et al. Jejunal efflux in short bowel syndrome. Lancet 1990; 336:765–768. 
10. Nightingale JM, Kamm MA, Van der Sijp JR, et al. Gastrointestinal hormones in short bowel syndrome. Peptide YY may be the “colonic brake” to gastric emptying. Gut 1996; 39:267–272. 
11. Evennett NJ, Petrov MS, Mittal A, et al. Systematic review and pooled estimates for the diagnostic accuracy of serological markers for intestinal ischemia. World J Surg 2009; 33:1374–1383. 
12. O’Grady G, Ghambir S, Koelmeyer TD. Death by midgut infarction: clinical lessons from 88 post-mortems in Auckland, New Zealand. ANZ J Surg 2009; 79:38–41. 
13. Byard RW. Acute mesenteric ischaemia and unexpected death. J Forensic Leg Med 2012; 19:185–190.
14. Zimmerman JL. Cocaine intoxication. Crit Care Clin 2012; 28:517–526. 
15. Newman TS, Magnuson TH, Ahrendt SA, et al. The changing face of mesenteric infarction. Am Surg 1998; 64:611–616. 
16. Vokurka J, Olejnik J, Jedlicka V, et al. Acute mesenteric ischemia. Hepatogastroenterology 2008; 55:1349–1352.
17. Yasuhara H. Acute mesenteric ischemia: the challenge of gastroenterology. Surg Today 2005; 35:185–195.
18. Merle C, Lepouse C, De Garine A, et al. Surgery for mesenteric infarction: prognostic factors associated with early death within 72 hours. J Cardiothorac Vasc Anesth 2004; 18:734–741. 
19. Schneiderman DJ, Cello JP. Intestinal ischemia and infarction associated with oral contraceptives. West J Med1986; 145:350–355. 
20. Corcos O, Castier Y, Sibert A, et al. Effects of a multimodal management strategy for acute mesenteric ischemia on survival and intestinal failure. Clin Gastroenterol Hepatol 2013; 11:158–165. 
21. Thompson JS, Langnas AN. Surgical approaches to improving intestinal function in the short-bowel syndrome.Arch Surg 1999; 134:706–709. 
22. Mamode N, Pickford I, Leiberman P. Failure to improve outcome in acute mesenteric ischaemia: seven-year review. Eur J Surg 1999; 165:203–208. 
23. Nordgaard I, Hansen BS, Mortensen PB. Colon as a digestive organ in patients with short bowel. Lancet 1994; 343:373–376. 
24. Parekh N, Seidner D, Steiger E. Managing short bowel syndrome: making the most of what the patient still has.Cleve Clin J Med 2005; 72:833–838. 
25. Vantini I, Benini L, Bonfante F, et al. Survival rate and prognostic factors in patients with intestinal failure. Dig Liver Dis 2004; 36:46–55. 
26. Lloyd DAJ, Vega R, Bassett P, et al. Survival and dependence on home parenteral nutrition: experience over a 25-year period in a UK referral centre. Aliment Pharmacol Ther 2006; 24:1231–1240. 
27. Thompson JS, Kaufman S, Hospital C, et al. Surgical approach to short-bowel syndrome. Ann Surg 1995; 222:600–605. 
28. Pironi L, Paganelli F, Labate MM, et al. Safety and efficacy of home parenteral nutrition for chronic intestinal failure: a 16-year experience at a single centre. Dig Liver Dis 2003; 35:314–324
29. Bonifacio R, Alfonsi L, Santarpia L, et al. Clinical outcome of long-term home parenteral nutrition in non-oncological patients: a report from two specialised centres. Intern Emerg Med 2007; 2:188–195. 
30. Scolapio JS, Fleming CR, Kelly DG, et al. Survival of home parenteral nutrition-treated patients: 20 years of experience at the Mayo Clinic. Mayo Clin Proc 1999; 74:217–222. 
31. Jeppesen PB, Langholz E, Mortensen PB. Quality of life in patients receiving home parenteral nutrition. Gut1999; 44:844–852. 
32. Messing B, Crenn P, Beau P, et al. Long-term survival and parenteral nutrition dependence in adult patients with the short bowel syndrome. Gastroenterology 1999; 117:1043–1050. 
33. Kougias P, Lau D, El Sayed HF, et al. Determinants of mortality and treatment outcome following surgical interventions for acute mesenteric ischemia. J Vasc Surg 2007; 46:467–474. 
34. Jeppesen PB. Teduglutide, a novel glucagon-like peptide 2 analog, in the treatment of patients with short bowel syndrome. Therap Adv Gastroenterol 2012; 5:159–171. 
35. De Francesco A, Malfi G, Delsedime L, et al. Histological findings regarding jejunal mucosa in short bowel syndrome. Transplant Proc 1994; 26:1455–1456. 
36. Althausen TL, Doig RK, Uyeyama K, et al. Digestion and absorption after massive resection of the small intestine. Recovery of the absorptive function as shown by intestinal absorption tests in two patients and a consideration of compensatory mechanisms. Gastroenterology 1950; 16:126–134. 
37. Dowling RH, Booth CC. Functional compensation after small bowel resection in man: Demonstration by direct measurement. Lancet 1966; 2:146–147. 
38. Cosnes J, Carbonnel F, Beaugerie L, et al. Functional adaptation after extensive small bowel resection in humans. Eur J Gastroenterol Hepatol 1994; 6:197–202. 
39. Gouttebel MC, Saint Aubert B, Colette C, et al. Intestinal adaptation in patients with short bowel syndrome. Measurement by calcium absorption. Dig Dis Sci 1989; 34:709–715. 
40. Porus RL. Epithelial hyperplasia following massive small bowel resection in man. Gastroenterology 1965; 48:753–759. 
41. Teubner A, Morriosn K, Ravishankar HR, et al. Fistulocysis can successfully replace parenteral feeding in the nutritional support of patients with enterocutaneous fistula. Br J Surg 2004; 91:625–631. 
42. Jones BA, Hull MA, Potanos KM, et al. Report of 111 consecutive patients enrolled in the international Serial Transverse Enteroplasty (STEP) Data registry: a retrospective observational study. J Am Coll Surg 2013; 216:438–446. 
43. Moschetta M, Stabile Lanora AA, Pedote P, et al. Prognostic value of multidetector computed tomography in bowel infarction. Radiol Med 2009; 114:780–791.